Nach einer Bruchlandung stranden eine Mechanikerin und das Musiktrio Surimi Syndicate auf den Spiralit-Inseln. Die Spieler steuern die Mechanikerin und starten von einem Schiff aus zu verschiedenen Einsätzen. Auf den Inseln suchen sie nach Schätzen, bauen Kristalle ab und kämpfen mit Tintenwaffen gegen feindliche Kreaturen. Ein Roboter begleitet sie, hilft beim Aufspüren von Schätzen und unterstützt sie im Kampf.
Nach jedem Einsatz kehren die Spieler zum Schiff zurück. Dort nutzen sie ihre Funde, um Waffen und Hilfsmittel zu verbessern. So können sie neue Gebiete erkunden und sich stärkeren Gegnern stellen. Wer an einer Mission scheitert, kann seine Ausrüstung anpassen oder einen leichteren Schwierigkeitsgrad wählen.
Im Gegensatz zu vorherigen “Splatoon”-Spielen hat dieser Teile eine richtige Story und richtet sich eher an Einzelspieler. Nach den ersten drei Einsätzen können zwei bis vier Spieler auch gemeinsam losziehen, jedoch nur auf getrennten Bildschirmen: Jeder steuert seine eigene Figur auf einer eigenen Switch 2 mit eigener Spielkopie. Das funktioniert drahtlos, wenn alle in der Nähe sind, oder über das Internet.
