Fox McCloud tritt gemeinsam mit seinen drei Teammitgliedern in die Fußstapfen seines verschollenen Vaters. Als der Wissenschaftler Andross das Lylat-System erobern will, kämpft sich das Star-Fox-Team Planet für Planet zu dessen Versteck vor.
Meist fliegt das Raumschiff automatisch durch die Umgebung. Die Spieler lenken innerhalb dieser Flugbahn, weichen Hindernissen aus, nehmen Gegner ins Visier und greifen mit Lasern oder Bomben an. Einzelne Missionen finden mit einem Panzer oder U-Boot statt und bieten mehr Bewegungsfreiheit. Je nachdem, welche Ziele erreicht werden, öffnen sich unterschiedliche Routen, Level und Teile der Geschichte. Dadurch hat dieses Abenteuer auch einen hohen Wiederspielwert.
Es gibt mehrere Schwierigkeitsgrade und zusätzliche Herausforderungen neben der Hauptgeschichte. Daneben gibt es lokale Mehrspielerpartien über Gameshare (Switch-Konsolen werden miteinander verbunden) sowie Online-Luftkämpfe für bis zu acht Personen.
